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北京大学现代农业研究院何跃辉团队揭示冬小麦“越冬记忆”重置与越冬习性在子代重建的分子机制

 时间:2024-01-08

被子植物的生命周期中,从营养生长到生殖生长(开花)的转变是一个至关重要的发育过程,对于农作物来说也是一个重要的农艺性状,成花转变直接影响着农作物的产量和质量。冬小麦为主要粮食作物,广泛种植于温带地区。冬麦在秋天播种,以幼苗越冬,需要经历长时间的持续低温(冬季低温)才能获得在来年春季开花的潜力(春化作用)。春化作用赋予冬小麦“越冬记忆”,确保春季气温变暖后,植物在营养生长后期及时转变至生殖生长(开花),但开花结实后产生的下一代又需要越冬才能获得开花的潜力。这样,每一代冬小麦都需要经历冬季持续低温,才能在春天开花结实。

近日,北京大学现代农业研究院何跃辉研究团队在NATURE PLANTS发表了题为“A molecular mechanism for embryonic resetting of winter memory and restoration of winter annual growth habit in wheat”的研究文章,揭示了冬小麦“越冬记忆”重置与越冬习性在子代复原的分子机制。

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春化通路在不同种类植物(不同的科)的进化过程中独立形成,因此,不同春化通路的核心基因及分子与表观遗传调控机理迥异。例如,在十字花科的拟南芥中,春化通路响应持续低温,沉默核心开花抑制基因FLC的表达,从而使植物能在春季开花结实,但在温带谷类作物中(如小麦、大麦、黑麦),VRN1-VRN2-VRN3 (VERNALIZATION 3) 组成了春化的核心调控网络1,2。VRN1及VRN2的激活与抑制决定了小麦的春、冬性。在春化前(未经低温处理)的麦苗中,促进成花转变的核心转录因子VRN1的表达处于沉默状态,而抑制成花转变的转录因子VRN2的表达处于激活状态,防止小麦在越冬时开花;持续低温处理逐渐激活VRN1表达,并抑制VRN2的表达,进而在春化(冬季)结束后,高水平的VRN1蛋白激活VRN3表达(VRN3为拟南芥FT的同源基因,编码促进开花的成花素蛋白),最终促进小麦进入生殖生长(开花)。冷诱导的VRN1表达激活状态及VRN2抑制状态在春天升温后的植物生长发育过程中得以维持,形成“越冬记忆”,但这种记忆或春化状态也必须在某一时期以某种方式进行重置以保证子代植株同样需要经历寒冬(春化)后才能开花。

何跃辉课题组的最新研究发现,持续低温诱导的VRN1激活状态可以遗传至早期胚胎,在随后的胚胎发育过程中逐渐被重置至沉默状态,而VRN2的表达在胚胎发育过程中一直处于沉默状态,但在子代小麦种子萌发过程中,被多种波长的光快速激活,因此,在幼苗中VRN1处于沉默状态,而VRN2处于激活状态,从而在子代重新建立了越冬习性,即又需要经历寒冬诱导的VRN1表达激活及VRN2的沉默,小麦才能在春天开花结实。此外,该研究发现在小麦组培再生过程中,VRN2的表达在叶片中被光信号迅速激活,因此,源自冷处理亲本的再生小麦植株也需经历春化,才能获得开花潜力。该研究揭示了冬小麦“越冬记忆”重置与冬性重建的两步分子机制:VRN1在胚胎发育过程中被沉默,VRN2在种子萌发后被光信号激活。

该研究进一步发现VRN1位点的表观标记-组蛋白甲基化修饰(H3K4me3、H3K36me3和H3K27me3)在春化过程及小麦世代交替中与其抑制/激活状态密切相关。在此基础上,研究者对小麦中一个H3K27me3阅读蛋白RVR1进行突变,从而证实了染色质修饰在调控小麦发育及春化过程中对VRN1的重要调控作用。基于这些发现,作者提出了一个持续低温及发育信号调控VRN1表达的工作模型(图1)。在寒冬来临之前,H3K27甲基化酶复合体PRC2催化VRN1染色质的H3K27me3修饰,阅读蛋白RVR1与其它转录抑制性因子协同抑制VRN1表达,这与VRN2的表达激活,共同赋予了小麦的越冬生长习性。冬季的长时间寒冷(持续低温)导致VRN1染色质的H3K27me3大幅减少,进而富集了转录激活性的H3K4me3和H3K36me3;此外,低温还通过冷响应的转录调控因子诱导VRN1的表达。因此,长时间持续的低温会导致VRN1染色质状态从抑制转变为激活。然而,在胚胎发育过程中,VRN1染色质状态又会切换回抑制状态。

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图1 表观修饰因子与转录因子协同介导长期低温和发育信号调控VRN1在小麦生命周期不同阶段的表达 (https://doi.org/10.1038/s41477-023-01596-6)3。

总而言之,这项研究阐明了冬小麦“越冬记忆”重置与越冬习性在子代复原的两步分子机制,加深了我们对冬小麦春化过程的理解。同时,该研究也为遗传改良小麦的冬性提供了新的基因靶点。

北京大学现代农业研究院牛德副研究员和北京大学现代农学院的高政博士为共同第一作者,北京大学现代农学院的何跃辉教授为通讯作者。该研究得到了山东省重点研发计划、国家自然科学基金及北京大学-清华大学生命科学联合中心相关经费的资助。

参考文献

1. Chen, A., and Dubcovsky, J. (2012). Wheat TILLING mutants show that the vernalization gene VRN1 down-regulates the flowering repressor VRN2 in leaves but is not essential for flowering. PLoS Genet 8, e1003134.

2. Xu, S., and Chong, K. (2018). Remembering winter through vernalisation. Nat. Plants 4, 997-1009.

3. Niu, D., Gao, Z., Cui, B., Zhang, Y. and He, Y. A molecular mechanism for embryonic resetting of winter memory and restoration of winter annual growth habit in wheat. Nat. Plants, DOI: 10.1038/s41477-023-01596-6.



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