粮食安全事关国家安全。当前世界粮食安全形势依然严峻，联合国多家机构联合发布的2024年《世界粮食安全和营养状况》报告显示，2023年，全球约有7.33亿人面临饥饿；在世界粮食计划署开展行动的71个国家中，有3.09亿人面临突发性粮食不安全状况【1】。全球气候变化导致农业灾害频发，尤其是高温热浪造成农作物大幅减产，进一步加剧了粮食安全风险。据测算，在现有粮食生产技术水平下，平均气温比工业革命前每上升1摄氏度，粮食产量平均下降6%至8%。国家统计数据显示，2023年，我国农作物受灾面积约1.58亿亩，产量损失达1000亿斤以上。因此，亟需创新育种策略，突破作物单产提升瓶颈，培育“顺境高产逆境稳产”的环境智能型作物（Climate-smart crops）。12月14日，中国科学院遗传与发育生物学研究所许操研究员带领的科研团队在Cell上发表了题为“Engineering source–sink relations by prime editing confers heat-stress resilience in tomato and rice”的研究论文。该研究针对高温逆境导致的番茄落花落果、品质低下，水稻秃尖、瘪壳等引起主要粮食和蔬菜作物大幅减产的农业生产实际问题，创建了环境智能高产稳产育种技术，创制了顺境高产逆境稳产的作物新种质。
Mason 和 Maskell于1928年提出的源库理论（Source-sink relations）是植物光合作物产物分配和作物产量形成的生理学基础【2】，它是指植物体内光合产物（如碳同化物蔗糖）从“源”器官（如叶片）向“库”器官（如根、茎、果实、种子等）的运输与分配过程，而负责碳同化物运输的输导系统及其运转速率被称为“流”。“源-库-流”互相依存又存在反馈调节，作物源库关系不畅会导致碳同化物分配“内卷”，果实和种子产量与品质低下。“增源、扩库、畅流”一直是作物栽培和作物育种中实现高产稳产的根本。实际生产中，作物周围的温度是实时变化的，如果能给作物源库关系调控的关键枢纽基因安装一个温度感应器，赋予其实时感应温度变化自动优化源库分配的能力，将有望在不额外增加农业资源投入的情况下，打破碳同化物分配“内卷”，突破单产提升瓶颈，创制顺境高产逆境稳产的环境智能型作物。许操团队首先明确了高温导致番茄大幅减产、果实品质低下的植物生理学基础，即高温等农业逆境会抑制碳同化物从源器官到库器官的分配，造成落花落果、果实大小不均一、糖度低等。进一步研究发现造成这一现象的主要原因是细胞壁蔗糖转化酶（Cell-wall invertase, CWIN）基因的表达被抑制，使得叶片运输来的光合碳同化物蔗糖无法有效地转化为葡萄糖和果糖以供应果实发育，造成落花落果，品质低下。这主要是植物在适应自然环境时的一种“选择性放弃”策略，本质上是“生存-防御”的权衡，不幸的是这种“习惯”在作物驯化过程中被保留了下来，但在现代农业生产系统中，作物的源库调控对于环境变化过于敏感会导致大幅减产【3】。因此，如何将作物的碳同化物分配机制与抗逆“超敏反应”解耦联，使之具备感应环境变化自动优化分配的能力，是创制顺境高产、逆境稳产的环境智能型作物的关键。为此，许操团队提出了CROCS （Climate-responsive optimization of carbon partitioning to sinks）环境智能育种策略。他们使用自主改造的高效基因敲入引导编辑器（Prime-editing），将一个10 bp的热响应元件（heat-shock element, HSE）精准敲入番茄内源细胞壁蔗糖转化酶基因LIN5的启动子靶向区。HSE的敲入并未改变LIN5的表达部位，而且赋予了其热响应上调表达的能力。碳同位素示踪实验表明，HSE的精准敲入增强了正常条件下糖分向果实的运输，显著缓解了高温条件下果实的“糖饥饿”，使番茄获得了感应温度变化自动“扩库畅流”的能力。在温室、大棚、大田等不同栽培模式下多年多点的单产测试表明，正常农业生产条件下，LIN5精准编辑的番茄果实单产提高了14-47%；而在高温胁迫下，单产比对照提高了26-33%，可以挽回高温逆境导致的56.4-100%产量损失。
该研究建立了包括顺式调控元件筛选、靶向位点选择、瞬时表达验证、基因编辑器改造、种质测产与性状评价等一系列方法在内的不同作物通用的环境智能育种技术体系，并将该方法应用于水稻。研究团队改造了一套适用于单子叶植物基因敲入的引导编辑系统，并将HSE精准敲入水稻CWIN基因GIF1的启动子靶向区域。多年多点单产测试表明，正常农业生产条件下，该方法可使水稻产量提高7-13%，高温逆境下，HSE精准敲入的水稻品种比对照增产25%，可挽回高温胁迫造成的41%的稻米产量损失。
图2：环境智能设计育种快速创制高产稳产番茄和水稻种质审稿人认为“这项研究结果令人振奋，具有毋庸置疑的科学意义和实用价值，为解决全球变暖引发的粮食安全问题提供了行之有效且前景广阔的育种策略”。该研究开创了环境智能作物设计育种新策略，建立了适用于不同作物的高产稳快速精准设计育种核心技术新体系，为突破作物单产提升瓶颈，抢占农业生物育种科技制高点，保障我国粮食安全提供了全新育种策略。生命科学基础研究已经鉴定出许多响应非生物胁迫、生物胁迫、养分吸收与利用等多种不同的顺式调控元件，该研究为精准敲入环境响应顺式调控元件，培育顺境高产逆境稳产的环境智能作物提供了具有普遍适用性的高效的可行性方案。同时也为植物发育环境适应机制的基础研究提供了高效的基因编辑工具和可行的技术体系。据悉，许操团队已经将该策略应用于大豆、小麦和玉米等主要作物，有望快速创制顺境高产、逆境稳产的环境智能型新种质。中国科学院遗传与发育生物学研究所许操研究员为该论文的通讯作者，博士研究生娄焕昌为论文的第一作者，助理研究员黎舒佳为论文的共同第一作者，该研究得到了李家洋院士、黄学辉教授、何祖华院士的指导和大力支持。中国科学院遗传与发育生物学研究所刘贵富研究员、荆彦辉博士、陈明江博士、牟金叶博士和中科院生物物理研究所张洪杰博士对本研究提供了大力支持。该研究得到了国家自然科学基金委和中国科学院的资助。1. 高雅丽(2024). 中国工程院院士孙其信：我们正在见证一场农业科技革命. 中国科学报.2. Mason, T.G., and Maskell, E.J. (1928). Studies on the transport of carbohydrates in the cotton plant: II. the factors determining the rate and the direction of movement of sugars1. Ann. Bot. os-42, 571-636.3. Shen, S., Ma, S., Wu, L., Zhou, S.-L., and Ruan, Y.-L. (2023). Winners take all: competition for carbon resource determines grain fate. Trends Plant Sci. 28, 893-901https://doi.org/10.1016/j.cell.2024.11.005
